Capacidad antioxidante y mecanismo de acción de pigmentos en
organismos marinos
Antioxidant
capacity and mechanism of action of pigments in
marine organisms
Mecanismo
antioxidante de pigmentos marinos
Josafat Marina Ezquerra-Brauer, Jesús Enrique Chan-Higuera*
*Correspondencia: jeen.chhi@gmail.com/Fecha de recepción: 2 de diciembre de
2020/Fecha de
aceptación: 26 de enero de 2021/Fecha de publicación: 30 de enero de 2021.
Universidad
de Sonora, Departamento de Investigación y Posgrado en Alimentos, boulevard
Luis Encinas y Rosales s/n, col. Centro, Hermosillo, Sonora, México, C. P.
83000.
Resumen
Los organismos marinos
poseen maravillosos colores que los hacen muy atractivos. Las características
únicas de los compuestos sintetizados por especies de origen marino van más
allá de su apariencia. Los pigmentos responsables
de esos colores son capaces también de generar
diversas actividades biológicas, como la capacidad antioxidante, la cual
puede ocurrir a través de diversos mecanismos. Esto ha propiciado un aumento de
su investigación, debido a su amplia aplicación en la biotecnología,
farmacéutica, cosmética y alimentación de organismos vivos, expandiendo los
estudios tanto in vitro como en ensayos in vivo. El objetivo de
este trabajo fue compilar y describir diversos estudios recientes, enfocados en
demostrar y elucidar los mecanismos de acción de los diferentes compuestos
bioquímicos con actividad antioxidante, provenientes de algunos organismos
marinos. Para ello, se utilizaron las bases de datos Scopus®, Web of Science™ y Microsoft
Academic. Los pigmentos provenientes de
organismos marinos representan una alternativa promisoria frente a los antioxidantes y aditivos sintéticos
utilizados en la actualidad. El establecimiento y comprensión de los mecanismos
de acción de los componentes pigmentados bioactivos,
aislados de los organismos marinos, permitirá determinar con mayor precisión su
posible aplicación en la industria.
Palabras clave: actividad biológica, antioxidante, compuestos naturales, organismos marinos.
Abstract
Marine
organisms have wonderful colors that make them very attractive. The unique
characteristics of the compounds synthesized by species of marine origin go
beyond their appearance. The pigments
responsible for these colors are also capable of exerting biological
activities, including the antioxidant
capacity, which can be performed by
different mechanisms. This has led to an increase in research attention
due to their potential application in the pharmaceutical, cosmetics and food
industries, and has expanded from in vitro
studies to in vivo tests. The objective of this review is to
compile and describe the studies aimed at establishing and elucidating the mechanisms of action of different
biochemical compounds with antioxidant activities
from marine species. In order to achieve that objective, the Scopus®,
Web of Science™ and Microsoft Academic
databases were used. Marine pigments represent a promising alternative
to the antioxidants and synthetic additives used today. By establishing and
understanding the mechanisms of action of the bioactive pigmented compounds
isolated from marine organisms, it is
possible to determine with greater
precision their possible application in the industry.
Keywords: biological
activity, antioxidant, natural compounds, marine organisms.
Introducción
Los pigmentos en los
organismos vivos cumplen diferentes funciones, entre ellas, como mecanismos de
defensa para asegurar su desarrollo,
supervivencia y procreación (Shamim y col.,
2014). En los sistemas marinos algunos organismos, además de la pigmentación,
poseen la capacidad de producir corazas o
caparazones duros, otros son capaces de nadar, volar o correr a velocidades tales que logran escapar
de posibles depredadores. Sin embargo, hay
otros que su único sistema de
protección son los cambios de color, como es el caso de los calamares
(Ezquerra y Aubourg, 2019). Los cambios de coloración
les permiten cambiar su apariencia y mimetizarse con el medio en el que
habitan, mediante la síntesis acelerada de pigmentos o la modulación de células
especializadas (cromatóforos) en la superficie de la piel (Chan-Higuera,
2019b). Muchas veces, la actividad de estos pigmentos va más allá del simple
cambio de la coloración del organismo para mimetizarse con el entorno. La pigmentación en los organismos también
sirve para alertar a los de-más organismos de que son tóxicos (aposematismo).
Por otro lado, los
organismos productores primarios de la cadena trófica se caracterizan por
utilizar pigmentos para lograr captar y aprovechar la luz proveniente del sol,
como fuente de energía. Plantas, algas y
algunas bacterias son capaces, a través de pigmentos fotosintéticos, de
realizar los procesos metabólicos necesarios
para realizar esta función vital. De igual manera, la funcionalidad de
dichos compuestos también ha sido vinculada a actividades biológicas, útiles en
la supervivencia de los organismos marinos (Hsu y
col., 2013).
Los pigmentos de los
organismos marinos han sido de especial interés desde hace algunas décadas,
debido a sus estructuras particulares y la potente actividad antioxidante que
les confieren.
El objetivo de este
trabajo fue compilar y describir estudios que muestran los mecanismos de acción
de diferentes pigmentos con actividad antioxidante, provenientes de algunos organismos
marinos. En la compilación de la información se utilizaron las bases de datos Scopus®, Web of Science™ y Microsoft Academic, buscando fuentes de reciente
publicación (preferentemente de 10 años o menos de antigüedad), en referencias
redactas en inglés, las cuales
estuviesen relacionadas con la elucidación de actividad antioxidante de
pigmentos de organismos marinos.
Azafilonas
Las azafilonas son
pigmentos que pertenecen a la categoría de los policétidos. Estos compuestos se
caracterizan por tener en su estructura grupos carbonilo (-CO-) y metileno (-CH2-)
alternados (Miyanga, 2017).
Las azafilonas han sido
aisladas e identificadas principalmente a partir de hongos, de una gama diversa de especies del género Monascus,
un hongo terrestre, cuya especie M. purpureus
se caracteriza por su apariencia rojiza; sus propiedades como colorante y conservador se aprovechan desde la
antigüedad (Wu y col., 2018). Así mismo, las azafilonas bioactivas han sido
encontradas en hongos saprófitos de zonas acuáticas (Pleosporales
sp.), hongos acuáticos como Penicillium sclerotiorum, Chaetomium sp., Peyronellaea glomerata, así como algunas esponjas marinas. Sin
embargo, en el caso de estos últimos
organismos, la evidencia sugiere que la presencia de azafilonas es
derivada de la interacción simbiótica con hongos productores de pigmentos derivados de azafilonas (Jia y col., 2019).
Las
azafilonas, en su estructura cuentan con un núcleo de 2 anillos de piranoquinona
altamente oxigenado, conocido como isocromo, así como un centro de carbono cuaternario. Estos pigmentos
tienen como característica la capacidad de volverse de color rojo, en presencia
de aminas primarias, cuando un átomo de nitrógeno sustituye al oxígeno del
anillo de pirano. La saturación de los anillos del cromóforo policético también
ocasiona un cambio en la coloración: la presencia de un doble enlace genera
colores naranjas, y en ausencia, la apariencia es amarilla (Chen
y col., 2017). El precursor y las principales azafilonas identificadas en organismos
marinos se muestran en la Tabla 1.
El efecto antioxidante de
siete azafilonas y derivados de ellas ha sido establecido por varios grupos de investigación. Así, se tiene que los extractos
metanólicos obtenidos a partir del hongo Monascus sp. demostraron
tener actividad como antioxidante primario y
secundario, logrando inhibir
radicales sintéticos y retardando la peroxidación de
los ácidos grasos presentes en las muestras. Las azafilonas presentaron comportamientos similares a compuestos antioxidantes sintéticos, en cuanto la capacidad de inhibir los radicales 2,2-difenil-1-picrilhidrazilo (DPPH), 2,2’-azino-bis (3-etilbenzotiazolin-6-ácido
sulfónico) (ABTS+) y iones superóxido (Yang y col., 2006). Se ha estudiado
la utilización de azafilonas y sus derivados como posibles compuestos con
potencial efecto protector durante a la disminución de oxígeno (hipoxia) (Li y
col., 2018).
La
actividad biológica de las azafilonas es dependiente de la estructura química.
El potencial antioxidante se atribuye principalmente a dos mecanismos diferentes: la reacción directa
entre radicales y los grupos hidroxilo unidos a anillos aromáticos, y la
transformación de la molécula en piridonas (Chen y
col., 2020). Varios autores reconocen como un paso clave, en la expresión de la
actividad biológica de las azafilonas, la producción de compuestos derivados de
la 4-piridona. Esta molécula (junto a su
tautómero, el piridin-4-ol) se caracterizan por actuar como potentes
antioxidantes, dada la reactividad de los grupos
vinilo. Si bien, el mecanismo de transformación aún no está del todo
esclarecido, se ha demostrado la relación
estructura-función de las piridonas obtenidas a partir de las azafilonas
(Gao y col., 2013). Los estudios descritos demuestran cómo las azafilonas y
sus derivados son capaces de ejercer un efecto antioxidante desde la
perspectiva farmacológica, así como en la conservación de alimentos.
Carotenoides
Los carotenoides son
pigmentos producidos por organismos fotosintéticos, así como algunas especies
de bacterias, hongos y levaduras. A pesar de que ciertos animales marinos son
asociados a coloraciones naranjas intensas en sus músculos (salmónidos) o en sus exoesqueletos (crustáceos), dichos
organismos son incapaces de sintetizar carotenoides: estos pigmentos son ingeridos
en la dieta (obtenidos de organismos productores en la cadena trófica) y
almacenados para su posterior utilización.
Se dividen en xantofilas (conteniendo
átomos de oxígeno) y carotenos (sin
oxígeno en sus estructuras) (Maoka, 2011; Sy y col., 2015).
Los carotenoides son
compuestos liposolubles, caracterizados por
cadenas insaturadas de aproximadamente 40 carbonos, los cuales se distinguen por la presencia de anillos en los carbonos
ubicados en los extremos. Generalmente, los
carotenoides obedecen a la clasificación de tetraterpenoides,
que contienen dobles enlaces conjugados. Estas características estructurales
les confieren atributos que hacen a los carotenoides pigmentos versátiles en funcionalidad y aplicación (Sy y col., 2015).
Los principales
carotenoides de origen marino con actividad antioxidante reconocida en modelos in
vitro e in vivo son, b-caroteno, fucoxantina, astaxantina y la cantaxantina. La fucoxantina es un carotenoide encontrado
en las algas marinas cafés. Se trata de una molécula de 42 carbonos, con 2 anillos
en los carbonos extremos de la cadena
hidrocarbonada central. La presencia de un grupo epóxido y de un grupo
carbonilo conjugado, en una cadena de polieno,
confiere a la fucoxantina la capacidad de
interactuar con los radicales libres, previniendo el daño que estos
podrían desencadenar (Figura 1).
La fucoxantina obtenida de
tres diferentes algas cafés (Fucus serratus, Fucus vesiculosus y
Laminaria digitata) fue evaluada en función
su actividad antioxidante por Sathasivam y Ki, 2018.
Estos autores determinaron la actividad de inhibición del radical DPPH y la
actividad quelante del ion hierro Fe2+.
Si bien la fucoxantina tenía una
actividad inhibitoria de DPPH menor que la del butilhidroxitolueno (BHT),
demostró una actividad similar a la del ácido etilendiaminotetraacético (EDTA)
en la actividad quelante del hierro. La actividad antioxidante de la
fucoxantina también se ha demostrado en modelos alimentarios. En la emulsión de
agua y aceite de pescado al 5 %, en presencia
de hierro como inductor de oxidación, la fucoxantina mostró una mayor
actividad antioxidante en comparación con el BHT, con niveles bajos de productos
volátiles y reducción de la pérdida de tocoferol como medida de la oxidación.
También se ha evaluado la
actividad antioxidante de la fucoxantina obtenida de la microalga
Phaeodactylum tricornutum,
por los métodos de inhibición de DPPH, peróxido de hidrógeno y eliminación del radical
superóxido. Se encontró que la fucoxantina era más potente como antioxidante
que el ácido ascórbico, butilhidroxianisol y tocoferol (Kawee-ai y
col., 2013).
Entre los carotenoides de
origen marino más representativos y de los que se reconoce una gran variedad de
actividad biológica, destaca la astaxantina. Estructuralmente hablando, es una molécula
que se compone de áreas polares (anillos localizados en los extremos) y áreas
apolares (cadena de carbonos con enlaces insaturados) (Figura 1). La actividad
antioxidante de la astaxantina se debe a la combinación de estas dos áreas, las
cuales permiten una interacción con los radicales y una capacidad de remover electrones
de alta energía (Dose y col., 2016). Otra
característica remarcable es la capacidad de mantener su estructura química,
aún si ya participó en reacciones redox con radicales libres. Se reconoce a la
astaxantina como un potente antioxidante, de
hasta 10 veces mayor actividad, en comparación con otros carotenoides (Gammone y col., 2015).
El
potencial de inhibición de radicales se ha logrado establecer con el DPPH, ABTS+ y ensayos
de extinción de oxígeno singlete (1O2). El cual
está vinculado con la generación de especies reactivas y radicales
libres, así como con reacciones de oxidación celular y la prevención de
blanqueo del betacaroteno. Chintong
y col. (2019) realizaron la comparación de la actividad antioxidante de luteína, astaxantina, zeaxantina,
acetato de tocoferol y ácido ascórbico y establecieron la dosis
requerida contra el peróxido de hidrógeno y el radical superóxido de la astaxantina, luteína y zeaxantina, confirmando
así la fuerte actividad antioxidante de las xantofilas (carotenoides con
uno o más átomos de oxígeno en su estructura). Desde la perspectiva de actividad antioxidante y su posible efecto en la salud humana, se han medido
los efectos protectores de la zeaxantina, astaxantina y luteína contra las células del neuroblastoma humano, contra el daño del ácido desoxirribonucleico
(ADN) causado por especies de nitrógeno reactivo (Santocono
y col., 2007).
La cantaxantina
es un carotenoide del orden de las xantofilas, la cual es un intermediario en la síntesis de astaxantina. Es sintetizada por especies de algas, tales como Dactylococcus
dissociatus, Haematococcus
pluvialis y Chlorella
zofungiensis, por mencionar
algunas. En la actualidad, este pigmento se utiliza como aditivo y como suplemente alimentario, dada la evidencia
que demuestra su actividad antioxidante (Venugopalan
y col., 2013). La isomerización geométrica se sugiere como un factor que impacta
sobre la actividad captadora de radicales libres
de la cantaxantina. Se ha demostrado que la
9-Z-cantaxantina es más eficaz que la E-cantaxantina
total para inhibir a los radicales superóxido (Figura 1).
Además, la cantaxantina es un potente antioxidante lipofílico,
que logra inhibir y “neutralizar” el oxígeno singlete, capaz de eliminar las especies
reactivas de oxígeno; sin embargo, es ineficaz
para inhibir los radicales libres del anión
peroxinitrito (ONOO-) (Chang y col., 2013). Las
xantofilas, en particular la astaxantina y la cantaxantina
poseen una mayor capacidad antioxidante y para eliminar radicales libres que otros carotenoides, como
el licopeno y el betacaroteno. Estas capacidades se
atribuyen al grupo ceto,
en conjugación con el esqueleto de polieno, al cual se considera que estabiliza los radicales centrados en carbono de manera más efectiva que el
esqueleto de polieno por sí solo (Sy
y col., 2015).
La
capacidad antioxidante de la cantaxantina se ha determinado tanto en análisis in
vitro como en estudios in vivo, mediante el empleo de cultivos
celulares. La suplementación con cantaxantina resultó
ser capaz de provocar efectos moduladores sobre la peroxidación
de lípidos y las actividades de las enzimas antioxidantes, en ratas que recibieron una dieta alta en grasa y
colesterol. Estos hallazgos sugieren que la cantaxantina
alteró el equilibrio prooxidativo/antioxidante y
redujo el estrés oxidativo inducido por el colesterol, al modular los mecanismos
de defensa antioxidantes endógenos (Shih y col.,
2008).
Clorofilas
Las clorofilas son un
grupo de pigmentos sintetizados por
organismos productores en la cadena trófica (plantas y algas). Su
principal función es permitir la utilización
de la energía proveniente de la luz solar, para llevar a cabo procesos metabólicos donde se requiere gasto energético.
Las clorofilas se dividen en función de su estructura química y la variación de
sus sustituyentes, siendo las más comunes la clorofila a y la b,
pero existen también la clorofila c1, c2, d y f. De
manera general, se caracterizan por la presencia de un quinto anillo más
allá de los cuatro anillos pirrol. La mayoría de las clorofilas se clasifican
como clorinas, que son compuestos reducidos de las porfirinas. Tienen un átomo de magnesio unido al centro de
los anillos aromáticos. El anillo de clorina puede tener varias cadenas laterales, que generalmente
incluyen una cadena larga de fitol, un alcohol diterpénico
acíclico (Nagini y col.,
2015). Para ejemplificar lo anteriormente
descrito, se muestra la Figura
2.
La capacidad antioxidante
de la familia de clorofilas a es significativamente mayor que la de la familia b; a su vez, los derivados
libres de metales (solamente los esqueletos carbonados) exhiben una
menor actividad antirradical que los metalo-derivados
(Hsu y col., 2013). El mecanismo antirradical
propuesto de estos pigmentos de clorofila está basado en dos arreglos estructurales:
el radical catión p en la estructura de la porfirina
y la presencia de iones metálicos quelados. El primero contribuye a la donación
eficaz de electrones para romper la reacción en cadena y el segundo acentúa
esta capacidad mediante la concentración de la densidad de electrones hacia el metal delimitado central y contra las
cadenas hidrocarbonadas de la porfirina (Başkan y col., 2013).
La
capacidad antioxidante de las clorofilas puede ser explicada desde dos mecanismos distintos:
debido a la interrupción de la reacción en cadena
de la peroxidación, por la interacción directa con radicales oxigenados (peroxi, alcoxi), y por otro lado, la posible descomposición de
los hidroperóxidos. Experimentalmente, se probó
la última teoría utilizando hidroperóxidos del ácido linoleico, en combinación con clorofila y feofitina (Rigane y col., 2013). Ninguno de los dos compuestos
fue capaz de descomponer los hidroperóxidos, demostrando que el efecto antioxidante debe estar mediado por la interacción con los radicales. Utilizando el radical DPPH, se encontró que la
clorofila tiene la capacidad de donar átomos
de hidrógeno, como su método de actividad antirradical. La evidencia demostró que la clorofila a fue capaz de neutralizar
al DPPH, pero no de detener la oxidación mediada por radicales peroxilo. Estos hallazgos demuestran que la clorofila a,
así como la feofitina, actúan como antioxidantes en etapas
iniciales de la peroxidación (Fernandes
y col., 2017).
La capacidad de actuar
como agente antioxidante, evaluada a través del método de DPPH, se incrementó a
medida que se encontraban en el medio una mayor cantidad de microalgas.
En otro estudio, se observó que la fracción de clorofila obtenida de la Phormidium autumnale resultó ser 200 veces más potente que
el a-tocoferol
para captar los radicales peroxilo (Hsu y col., 2013).
En las clorofilas, aunque
son reconocidas como agentes antioxidantes, también existe evidencia que
establece su efecto prooxidante en aceites, a través
del mecanismo de la formación del oxígeno
singlete. El rol dual de las clorofilas depende, en gran parte, de la
presencia de luz, dada la función original de la clorofila de aprovechar la luz
solar como fuente de energía (Rigane y col., 2013).
Polihidroxinaftoquinonas
Los pigmentos del grupo de
las polihidroxinaftoquinonas (PHNQ) son compuestos encontrados en
diversas especies marinas, principalmente
erizos de mar. Se les suele dividir en equinocromos
y espinocromos, siendo los primeros aislados de
órganos internos y los últimos son encontrados en las espinas y conchas de los erizos de mar (Hou
y col., 2020a). Los espinocromos son derivados polihidroxilados de la 5-hidroxi-1,4-naftoquinona (conocida también como juglona) o de la
5,8-dihidroxi-1,4-naftoquinona (naftazarina). Estas moléculas están sustituidas con varios grupos funcionales, como metoxilo, etilo, acetil y amino (Hou
y col., 2020a). La estructura de los
principales PHNQ, encontrados en
especies marinas, se muestra en la Figura 3.
Las
estructuras de los PHNQ (con varios grupos OH unidos a anillos aromáticos)
pueden actuar como
captadores de radicales, la cual es la actividad más abundante reportada para los pigmentos
de erizos de mar (Hou y col., 2020b). Un punto por resaltar es que, si bien, estos pigmentos están conformados por compuestos altamente hidroxilados,
no todos los grupos OH de estas
moléculas actúan como donantes de hidrógeno
para eliminar los radicales libres. Así, se ha establecido que, la actividad captadora de radicales de los
PHNQ depende, además del número, de la posición de los grupos hidroxilo (Lebedev y col., 2005). En el caso de los pigmentos diméricos, pueden donar 4, 5 y 6 protones, exhibiendo así
una mayor capacidad antioxidante, en
comparación de los monómeros (Valery y col., 2015).
Soleimani y col. (2016) reportaron que los extractos
de pigmentos extraídos de los órganos internos del erizo de mar Echinometra mathaei poseían capacidad reductora del ion férrico
(FRAP) y de eliminar radicales libres (DPPH), y que su efecto era dependiente
de la concentración utilizada en los ensayos. Polonik
y col. (2018) establecieron que un radical DPPH elimina un átomo de hidrógeno
del grupo hidroxilo de PHNQ, para convertirse en una estructura diamagnética
estable. Al obtener dos átomos de hidrógeno secuencialmente, PHNQ se convierte
en naftosemiquinona como producto medio y naftotetracetona
como producto de reacción final.
Con respecto a la
contribución de los grupos hidroxilo, sobre la actividad antioxidante de los
PHNQ, se evaluó la capacidad antioxidante de la 2-metil-1,4-naftoquinona
(carente de grupos hidroxilo en la molécula) contra la peroxidación
lipídica microsomal, en presencia de NADPH. Los
resultados reportados sugieren que no solo los
grupos hidroxilo, sino también otros factores, podrían estar
involucrados en la actividad antioxidante de los pigmentos de naftoquinona del exoesqueleto de erizo de mar (Zhou y col., 2011). Si
bien, algunos grupos hidroxilo fenólicos presentes en los pigmentos,
así, como, en otros polifenoles
antioxidantes, deben jugar un papel importante en las propiedades antioxidantes
observadas en este estudio; la sustitución de grupos hidroxilo por metoxilos en la molécula
de naftoquinona provoca un cambio en la actividad
antioxidante. Recientemente se ha demostrado que los PHNQ aminados son más potentes
antioxidantes que sus análogos hidroxilados (Li
y col., 2013).
Omocromos
Los omocromos
son pigmentos sintetizados por invertebrados, como crustáceos insectos y cefalópodos (Shamim y col.,
2014). Su estructura química es parte del grupo tricíclico de compuestos y tiende a solubilizarse en ácidos y
álcalis (Figura 4). La síntesis de omocromos proviene del triptófano, el cual se considera
tóxico en altas concentraciones, y está relacionada
con proceso de eliminación. Este aminoácido se me-taboliza a través de la vía metabólica de la quinurenina y la
3-hidroxiquinurenina hasta ser transformado
en omocromos (Shamim y
col., 2014; Dontsov
y col., 2020a).
Debido a su naturaleza,
los omocromos son pigmentos fotoprotectores.
Los tejidos más afectados por la luz son los dérmicos y los oculares,
principalmente porque la peroxidación lipídica ocurre
con mayor frecuencia en las células sensibles a la radiación. Los omocromos pueden actuar como antioxidantes y el mecanismo
antioxidante que pueden llevar a cabo sigue una de las siguientes alternativas:
unir metales y ejercer actividad quelante, y
pueden actuar como antioxidantes primarios al eliminar los radicales,
como los aniones superóxido y el oxígeno singlete (Dontsov
y col., 2020b).
La actividad antioxidante
de los omocromos contra la oxidación de la cardiolipina ha sido demostrada. Utilizando extractos de
pigmentos visuales, específicamente ominas (omocromos
de alto peso molecular), se evaluó su efecto sobre la oxidación mediada por
hierro de la cardiolipina, en el crustáceo Mysis relicta. El mecanismo está relacionado con el
efecto quelante de los omocromos
contra la oxidación mediada por hierro, porque su forma ferrosa es un
conocido estimulador de la peroxidación lipídica (Dontsov y col., 1999). Para observar y determinar los
factores que impactan en la síntesis de omocromos, se
compararon las poblaciones de crustáceos de mar y lago (Mysis
relicta) en función de su estado
oxidativo. La formación de sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS, por sus siglas en inglés: Thiobarbituric acid Reactive Substances) fue inversamente proporcional a la
concentración de ominas. Los crustáceos de mar tenían una mayor concentración
de omocromos, consistente con su mayor resistencia a
la luz brillante. Esta evidencia establece, además, la relación entre la producción
de antioxidantes endógenos y la exposición a la luz (Zak
y col., 2013).
Los estudios realizados en
la 3-hidroxiquinurenina indican que su papel
puede ser dual (agente pro-oxidante, y a su vez, protector).
Ramírez-Ortega y col. (2017) reportaron que esta molécula logró proteger los adipocitos contra la peroxidación lipídica y el daño celular inducido mediado
por sulfato de cobre. La presencia de la 3-hidroxiquinurenina y el ácido
3-hidroxiantranílico causaron una disminución del 70 % de la oxidación del glutatión, en comparación con el grupo
control. El mecanismo que sigue este precursor de omocromos
es posiblemente a través de una interacción directa en las reacciones en cadena que generan los radicales libres.
A través de métodos de
predicción computarizada, se estimó la actividad antioxidante de los omocromos. Se encontró que todos los omocromos
evaluados eran donantes de electrones, aunque era factible llevarse a cabo solo
con la quinurenina, la 3-hidroxiquinurenina y omatina D. Para el mecanismo de transferencia de átomos de
hidrógeno, el mejor antioxidante se estimó sería la omatina
D (Romero y Martínez, 2015).
Con
respecto a la aplicación de los omocromos, se ha logrado observar el efecto de los
pigmentos de piel de calamar gigante (Dosidicus
gigas) en la estabilidad y vida de anaquel de pescado fresco, donde se estableció cómo estos pigmentos, con actividad antioxidante, lograban prolongar
la frescura de filetes de merluza y caballa (Ezquerra-Brauer
y col., 2017). También se ha mostrado su eficacia en la prevención de la
oxidación de aceite de pescado, evaluada con los parámetros de dienos conjugados, peróxidos y TBARS (Aubourg
y col., 2016). De igual manera, estos extractos se incluyeron en la formulación
de paté de atún, donde la adición de los mismos logró mantener la calidad y
estabilidad oxidativa de las muestras donde fueron añadidos los omocromos de calamar gigante (Chan-Higuera y col., 2019a).
Para establecer la molécula responsable de la actividad antioxidante observada
por los métodos de DPPH, ABTS y FRAP, se fraccionó y se caracterizaron químicamente
los compuestos presentes en los pigmentos de piel de calamar gigante (Dosidicus gigas). A través de métodos
espectrofotométricos, se logró identificar al omocromo
xantomatina, una molécula del grupo de las omatinas (Chan-Higuera y col., 2019b).
Los pigmentos, como azafilonas,
carotenoides, clorofilas, polohidroxinaftoquinonas y omocromos, derivados de organismos marinos como erizos, calamares, algas marinas, bacterias y hongos,
a pesar de tener diferentes mecanismos
de acción, se les reconoce una potente actividad antioxidante (Lebedev y col., 2005; Baskan
y col., 2013; Chang y col., 2013; Chen y col., 2017;
Chan-Higuera y col., 2019b). La aplicación e interpretación de esta
información permitiría determinar con
mayor precisión su posible aplicación en la industria, al sustituir a algunos de los antioxidantes sintéticos utilizados
en la actualidad.
CONCLUSIONES
En la búsqueda de nuevos
métodos de supervivencia, los organismos marinos han desarrollado la capacidad
de sintetizar compuestos que ayuden en mantener su existencia en ambientes hostiles. Actualmente, son estos mismos compuestos
los que están siendo aprovechados, por sus actividades biológicas, como agentes
terapéuticos frente a enfermedades asociadas al estrés oxidativo, así como
representar alternativas de origen natural a los conservadores y aditivos alimentarios. Los pigmentos de organismos
marinos representan opciones prometedoras en áreas como la farmacéutica, la alimentaria
y la cosmética, principalmente por su actividad
antioxidante. Las azafilonas, carotenoides, clorofilas, polihidroxinaftoquinonas
y omocromos, descritos en esta revisión,
poseen propiedades que van más allá de la
actividad antioxidante y que
trastocan la aplicación como agentes quimiopreventivos. En el futuro,
las investigaciones podrían ser enfocadas
hacia los mecanismos específicos de cada pigmento evaluado, desde la
perspectiva particular de la aplicación que se está sugiriendo, ya sea como un fármaco,
como un aditivo alimentario o un conservador.
AGRADECIMIENTOS
Los autores quieren dar
gracias al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT)
por el financiamiento y apoyo para la realización del presente, a través del proyecto
2174.
Referencias
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