https://doi.org/10.29059/cienciauat.v18i1.1669
Avifauna
en fragmentos de Bosque Mesófilo de Montaña y vegetación secundaria en el
municipio de Huatusco, Veracruz
Birds in patches of cloud forest and secondary forest
in the municipality of Huatusco, Veracruz
Aves en vegetación natural y perturbada
Ricardo Serna-Lagunes*, Gerardo
Benjamín Torres-Cantú, Miguel Ángel García-Martínez
*Correspondencia: rserna@uv.mx/Fecha de recepción: 9 de
febrero de 2022/Fecha de aceptación: 26 de abril de 2023/
Fecha de publicación: 20 de julio de 2023.
Universidad
Veracruzana, Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Región Córdoba-Orizaba,
calle Josefa Ortiz de Domínguez s/n, colonia Centro, Peñuela, Amatlán de Los
Reyes, Veracruz, México, C. P. 94945.
Resumen
El Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) del centro de
Veracruz, México, representa un paisaje alterado por actividades antrópicas,
por lo que es necesario evaluar el potencial evolutivo y adaptativo de las aves
refugiadas en el sitio, las cuales se enfrentan a un paisaje con un gradiente heterogéneo. El objetivo de este estudio
fue determinar la diversidad de aves
en fragmentos de BMM y vegetación secundaria
(VS), en el predio Finca La Pastoría, Huatusco, Veracruz, así como,
asociar su presencia y/o alimentación a cada hábitat evaluado. Se identificaron
las especies y número de individuos en 14
sitios de observación de aves, con el método de muestreo basado en conteo por
puntos con radio fijo de 30 m.
Se registraron 100 especies pertenecientes a
33 familias y 15 órdenes. En el BMM
se identificaron 916 individuos, correspondientes a 89 especies, y en VS 331 individuos de 54 especies, encontrando diferencias significativas de diversidad de
aves entre coberturas de muestreo. Destacan
los registros de Dendrortyx barbatus, Leptotila verreauxi y Vireo
griseus, por ser endémicas. La primera está
clasificada en peligro de extinción, mientras que la segunda se encuentra
sujeta a protección especial y la tercera amenazada.
También se registraron Pionus senilis, especie
amenazada; Falco peregrinus, Micrastur
semitorquatus, Passerina ciris,
Psarocolius montezuma,
Myadestes occidentalis y Amazona albifrons,
sujetas a protección especial. Este estudio
brinda información sobre cómo la avifauna hace uso diferencial de dos
coberturas de vegetación, la cual puede servir para generar estrategias sustentables para el manejo y conservación
del bosque.
Palabras clave: bosques
húmedos, cobertura vegetal, diversidad avifaunística,
estado de conservación, perturbación.
Abstract
The Cloud Forest (CF) in central Veracruz, Mexico, represents a landscape that has been
altered by anthropic activities. Therefore, it is necessary to evaluate the
evolutionary and adaptive potential of the birds sheltered in the site, which
face a landscape with a heterogeneous gradient. The objective of the study was to describe the diversity of birds in fragments of CF and secondary vegetation (VS), in the
property “Finca La Pastoría”, Huatusco,
Veracruz. The species and number of
individuals in 14 bird watching sites
were identified, with the sampling
method based on counting points with a fixed radius of 30 m. 100 species from 33 families and 15 orders were recorded. In the CF, 916 individuals were identified, corresponding to 89 species, and in VS 331 individuals of 54 species, finding
significant differences in bird diversity
between sampling coverages. The
records of Dendrortyx
barbatus, Leptotila verreauxi
and Vireo griseus stand out for being endemic and classified as
endangered and threatened, respectively. Furthermore, Pionus
senilis, a threatened species, as well as Falco peregrinus, Micrastur semitorquatus,
Passerina ciris,
Psarocolius montezuma, Myadestes
occidentalis and Amazona albifrons, subject to special protection, were also
recorded. This study provides information
on how the birds make differential use of two vegetation covers, which can be
used to generate sustainable strategies for forest management and conservation.
Keywords: humid forests, vegetation cover, bird diversity, conservation status,
disturbance.
INTRODUCCIÓN
El bosque mesófilo de montaña (BMM) es un ecosistema que
abarca apenas el 0.5 % de la superficie del territorio mexicano, pero que sostiene la mayor diversidad de flora y fauna
(Villaseñor, 2017). Sin embargo, está frecuentemente amenazado por
actividades antropogénicas, como el cambio en el uso del suelo, caza furtiva y
sobreexplotación de especies maderables y epífitas de uso ornamental, de
acuerdo con la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad
(CONABIO, 2010) y a lo reportado por Gual-Díaz y Rendón-Correa (2017). En
México, el BMM ocupa aproximadamente 8 809 km2, según informes del Instituto Nacional de
Estadística y Geografía (INEGI, 2005), y se estima que su superficie se ha
reducido a menos de la mitad de su extensión
original (Toledo-Aceves, 2017). Dado
que representa un importante hotspot de diversidad biológica, surge la necesidad de
priorizar acciones a mediano y largo plazo para implementar estrategias
encaminadas a su conservación, manejo
sostenible y restauración (Partida-Sedas y col., 2017).
Las aves juegan un rol
ecológico preponderante en el mantenimiento de los BMM (Navarro-Sigüenza y col., 2014). Contribuyen al proceso de dispersión de semillas de una buena
cantidad de especies vegetales y fungen un
papel determinante en el éxito de la restauración del bosque
(Hernández-Ladrón-De-Guevara y col., 2012). Sin embargo, a medida que se
pierden y fragmentan áreas de BMM, quedan islas de este, en remanentes geográficamente distantes entre sí, divididos por
una matriz antrópica con actividades como cultivos agrícolas, ganadería e
infraestructura humana (Williams-Linera y col., 2002), por lo que las aves
tienen menor hábitat para forrajear. Esto
disminuye su oportunidad de encontrar recursos y su capacidad para
llevar a cabo su función ecológica de dispersión
de semillas y de regeneración pasiva del ecosistema
(Hernández-Ladrón-De-Guevara y col., 2012). Al respecto, el BMM ubicado en el centro del estado de Veracruz ha sido reducido a fragmentos aislados entre sí, creando un
paisaje agroecológico con parches en forma de mosaico, algunos a modo de
corredores biológicos y otros más sin conexión alguna, lo que irrumpe su
estructura y función, afectando la dinámica
de la comunidad biológica
(Williams-Linera y col., 2002; Partida-Sedas y col., 2017).
En diferentes
municipios del centro de Veracruz se ha estudiado el papel de las aves en la restauración
pasiva del BMM y se ha documentado el efecto del gradiente de perturbación de este ecosistema en
relación a la diversidad de aves (Hernández-Ladrón-De-Guevara y col., 2012). En fragmentos de
BMM con distinto grado de perturbación, cafetales
bajo sombra y café bajo sol, se han realizado
estudios sobre el comportamiento de la
diversidad avifaunística en cada tipo de
cobertura (Tejeda-Cruz y Gordon, 2008), y se han evaluado los cambios en la
comunidad de aves asociada a los tamaños de
parche de BMM (Rueda-Hernández y col., 2015).
Los estudios sobre
cómo las aves usan el paisaje de BMM y otros tipos de cobertura, como una
matriz agropecuaria, son necesarios para evaluar los efectos de la
fragmentación sobre los cambios en la comunidad de la avifauna (Cruz-Angón y col., 2008). Debido a que los remanentes de BMM, del municipio
de Huatusco, Veracruz, México, son un importante
reservorio de la avifauna de la región (Ugalde-Lezama y col., 2022), es relevante su constante monitoreo para
evaluar el impacto de las actividades antrópicas sobre el potencial evolutivo y
adaptativo de las aves, las cuales se enfrentan a un paisaje con un gradiente
heterogéneo (Romero-Díaz y col., 2022). Sin embargo,
a la fecha, no se han realizado evaluaciones del uso de coberturas de BMM y
vegetación secundaria por las aves en esta región.
El objetivo de este
estudio fue determinar la diversidad de aves en fragmentos de bosque mesófilo
de montaña y vegetación secundaria, en el predio Finca La Pastoría, Huatusco, Veracruz, así como, asociar su presencia y/o
alimentación a cada hábitat evaluado.
Materiales y Métodos
Área de estudio
El trabajo se realizó en el predio Finca La Pastoría, ubicado en el km 2.2 de la carretera a Elotepec, cerca de la localidad de Coxolo, municipio de
Huatusco, Veracruz, México (Figura
1). El clima predominante es cálido-húmedo, con una temperatura promedio
anual de 19 ºC y una precipitación media anual de 1
825 mm. La vegetación predominante es BMM, a una altitud de 1 200 m y 1 400 m (Ortiz y Florescano,
2010). La superficie del predio abarca 300 ha y está caracterizada por una
proporción del 50 % de vegetación de BMM (aproximadamente
150 ha), donde se encuentran especies como Liquidambar
macrophyla, L. styraciflua, Quercus sapotifolia, Q. insignis, Palicourea padifolia,
Trema micrantha y Ocotea
psychotrioides, las cuales se consideran
abundantes y representativas de este tipo de ecosistema (Carvajal-Hernández y
col., 2014). En el área de estudio se estimó in situ que, de las 150 ha de superficie que no eran de BMM, el
53.3 % de la cobertura correspondía a cultivos
de aguacate (80 ha), 33.3 % (50 ha) a vegetación secundaria (VS) en
etapa de crecimiento tardío y el restante
13.3 % de la superficie (20 ha) estaba
constituida por potreros destinados a la ganadería extensiva.
Características del monitoreo de aves
El
registro de la diversidad de aves se hizo mediante
una modificación del método propuesto por
Ralph y col. (1996), que se basa en el
establecimiento de puntos de muestreo con radio fijo de 25 m o 50 m
según la densidad de vegetación. En el
presente trabajo, los puntos fueron distribuidos aleatoriamente en las
coberturas de BMM y VS, y debido a las diferentes condiciones topográficas y de
acceso a diferentes zonas del área de
estudio, se asignó un radio fijo de 30 m. Se establecieron 14 puntos de muestreo, 8 en remanentes de BMM y 6 en VS, a una
distancia estimada de 350 m entre puntos. Los
fragmentos de BMM y VS se ubicaron mediante imágenes satelitales de Google Earth
Pro® y sistemas de información geográfica con el software QGIS® v. 3.18. Posteriormente, los puntos de muestreo se verificaron con recorridos en
campo, de acuerdo con el Fondo Mexicano para la Conservación de la
Naturaleza/Comisión Nacional Forestal/Agencia de los Estados Unidos para el
Desarrollo Internacional y Servicio Forestal de los Estados Unidos
(FMCN/CONAFOR/USAID/USFS, 2018).
En cada punto de
muestreo se registró a la especie y el número de individuos de la misma, durante el periodo de enero a noviembre de
2018. En total se desarrollaron 10 salidas de campo, cada una de 2 d
consecutivos de duración (48 h), con un intervalo promedio entre salidas de
campo de 33 d. En cada salida de campo se
realizaron 2 monitoreos, uno matutino y otro vespertino. Se verificó en
los puntos de muestreo, durante 30 min, el registro de cada especie observada y el número de individuos. Al finalizar el
tiempo de registro en el sitio, se continuó el monitoreo en el punto de
muestreo más cercano y, se dejaron pasar de 3 min a 5 min para que las aves retomaran su actividad normal (Ralph
y col., 1996).
La observación de los
caracteres diagnósticos de identificación de
las aves se realizó con binoculares (Bushnell®, Overland Park, Kansas, USA) de 7 x 35 y una cámara digital Sony®
modelo DSC-H400 (Tokio, Japón). Las especies de aves fueron identificadas
taxonómicamente con las guías de campo de Peterson y Chalif
(1989), Howell y Webb (1995), Sibley (2001), Ferguson y Christie (2005), y la de National Geographic
(Dunn y Alderfer, 2017). En estas guías también se determinó el gremio trófico
conductual con base en la preferencia alimentaria de cada ave registrada. La identificación
de las especies de aves se complementó por medio de su canto, mismo que
se comparó in situ con los espectogramas de
vocalización de la base de datos de la aplicación web Merlin®
(The Cornell Lab Ornitology, 2021);
dicha aplicación se ha utilizado por ser confiable en la identificación
de registros de aves por vocalización.
Además, se verificó su posible presencia en la localidad, con el mapa de distribución de la especie (Barbosa
y col., 2021; Tejeda y col., 2023). En el caso de registrar un ave imitadora de
cantos, esta se verificó con sus caracteres de campo para asignarla a la
especie correspondiente, lo que permitió descartar aves imitadoras de cantos registradas en la grabación de la aplicación de
Merlin®.
El
arreglo del orden y nomenclatura científica de las especies de aves, se basó en el tratado taxonómico establecido en la
lista de la Sociedad Americana de Ornitología (AOS, por sus siglas en inglés:
American Ornithological Society)
(Chesser y col., 2021) y los nombres comunes en el
listado de Escalante y col. (2014). Se registró la condición de
estacionalidad de las especies basándose en Howell y Webb
(1995) y Ridgely y col. (2005), y las categorías de
endemismo en González-García y Gómez-de-Silva (2002). El estado de conservación
de cada especie se basó en la NOM-059-SEMARNAT-2010, de acuerdo con la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales
(SEMARNAT, 2010).
Análisis
de la diversidad (riqueza) de aves
Se calculó la suma de las probabilidades de las clases observadas, mediante el estimador de
cobertura de la muestra, denominado Ĉn,
utilizando la metodología descrita
por Chao y Shen (2003). Este parámetro se obtiene a partir de la proporción
del número total de individuos de la comunidad a la que pertenecen las especies
representadas en la muestra. El método evalúa la completitud del
inventario y el esfuerzo del muestreo a partir de la Ĉn, ya que mide la
proporción que representan los individuos de cada especie en la muestra, con respecto al total de individuos y estandariza comunidades (Chao y Jost,
2012; López-Mejía y col., 2017), por lo que
permite compararlas cuando Ĉn se aproxima a 100 en cada cobertura estudiada
(Chao y Jost, 2012; Chao y col., 2016). También
permite estimar el número probable de especies que debieron ser
avistadas en el hábitat de estudio con base
en la proporción de aves registradas. Para
ello, se realizaron curvas de acumulación de la riqueza y abundancia de cada cobertura (BMM y VS) (Chao y Jost
2012), mismas que fueron comparadas
mediante 100 réplicas bootstrap
de inter y extrapolaciones, usando el software
iNEXT (Chao y col., 2016). Se utilizaron intervalos de
confianza al 95 % de las curvas de
acumulación para determinar diferencias entre la comunidad de aves en el BMM y VS, cuando estos no se
traslapaban (Gotelli y Colwell, 2001). Asimismo, se
construyeron curvas de rango-abundancia por
tipo de hábitat (BMM y VS) con la finalidad de comparar la abundancia
absoluta de las 20 especies de aves con mayor presencia en el área de estudio
(Aguilar y col., 2017).
La
comunidad de la avifauna registrada, entre la cobertura de BMM y VS, fue
evaluada mediante la comparación del número efectivo de especies (Hill, 1973)
del orden q0 (análogo de la riqueza de especies), q1
(exponencial del índice de Shannon) y q2 (inverso del índice
de Simpson) (Jost, 2006; Chao y col., 2014), en el
software iNEXT (Chao y col., 2016), donde se estiman
los intervalos de confianza al 95 % de probabilidad y se asumen diferencias
significativas entre la comunidad de la avifauna si los intervalos de confianza
no se traslapan (Cumming y col., 2007). Adicionalmente, dado que se
consideraron condiciones ecológicas en la diversidad de aves, se realizó una
prueba de Kruskall-Wallis. Este es un análisis de varianza no paramétrico que se aplicó con el fin de robustecer y dar mayor soporte al contraste
de la diversidad de aves entre condiciones de hábitat a nivel de la estimación beta.
Dicho análisis se realizó posterior a probar los supuestos de normalidad
con una prueba de Shapiro-Wilks, y con una prueba de
bondad de ajuste de Kolmogorov se evaluó la
homogeneidad de varianzas de los datos de la
comunidad de aves, los cuales no fueron normales y presentaron varianzas
desiguales (ver resultados). Estos análisis se desarrollaron en el software Infostat (Di-Rienzo y col. 2021).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se registró un total de 100 especies de aves pertenecientes a
33 familias y 15 órdenes (Tabla 1). El orden
con mayor número de especies fue Passeriformes con 66. La familia con mayor número de especies fue Tyrannidae con
13. Las especies Psilorhinus morio y Myadestes occidentalis
fueron las más abundantes y su presencia fue observada con mayor frecuencia
en BMM, con 98 y 82 individuos respectivamente;
en tanto que, en VS se detectaron solo 18 y 22, respectivamente (Tabla
1; Figura 2). La especie Pionus
senilis fue la tercera más abundante en
BMM, pero su distribución fue más equitativa entre ambos hábitats con solo 53
individuos en BMM, y 41 individuos en VS,
donde registró el segundo lugar en
abundancia, mientras que la especie Stelgidopteryx serripennis
reportó el primer lugar en este sitio,
donde se obtuvieron 55 individuos. En
la Figura 2 se observa que, en
general, las especies mostraron mayor abundancia en BMM que en VS.
De acuerdo con la NOM-059-SEMARNAT-2010,
se
registraron 10 especies de aves en alguna categoría de riesgo (Tabla 1). La
codorniz-coluda veracruzana (D. barbatus) es
una especie omnívora considerada en peligro de extinción y endémica del país, y
fue avistada en una ocasión en el BMM. El
loro corona blanca (Pionus senilis) y el vireo ojos
blancos (Vireo griseus)
son 2 especies amenazadas que habitan en la zona. Existen además 7 especies en
la categoría sujetas a protección especial, la
paloma arroyera (Leptotila
verreauxi), el halcón selvático de collar
(Micrastur semitorquatus), el halcón peregrino (Falco peregrinus),
el loro frente blanca (Amazona albifrons),
el clarín jilguero (Myadestes
occidentalis), la oropéndola de Montezuma (Psarocolius
montezuma)
y el colorín siete colores (Passerina ciris).
El ecosistema es de interés particular para el seguimiento y
manejo poblacional del loro corona blanca (41 avistamientos en VS y 53 en BMM),
especie amenazada, ya que esta se encontró entre las primeras 3 especies de
mayor abundancia en ambos sitios; y de las
especies clarín jilguero (22 en VS y
82 en BMM) y paloma arroyera (9 en VS y 37 en
BMM), las cuales están sujetas a protección especial y que además se registraron entre las 9 especies de mayor
abundancia. Es conveniente dar seguimiento a
este paisaje ecológico y a su entorno, con
actividades que permitan promover la sobrevivencia y reproducción de las
poblaciones de dichas especies.
En el área de estudio, en
la clasificación de la avifauna reportada con base
en su estacionalidad, se registró una mayor cantidad de especies
residentes, seguida de las migratorias de invierno; las migratorias de verano,
residentes-migratorias de invierno y las transitorias, presentaron los menores registros (Tabla 1; Tabla 2). En cuanto a
su endemismo, se registraron 7
especies de aves endémicas de México y una exótica del país, las demás especies se consideran no endémicas a México o no
han sido clasificadas.
El tipo de alimentación reportado para las aves identificadas, fue similar entre los gremios, sin embargo,
destacó un mayor número de registros de aves insectívoras y frugívoras en el
BMM; mientras que las granívoras y carnívoras tuvieron registros similares en
ambos sitios; y las omnívoras y carroñeras muy cercanos; solo las nectarívoras estuvieron ausentes en VS (Tabla 2).
De acuerdo con el
análisis de la cobertura de la muestra, Ĉn fue
0.97 (89 especies y N = 916 individuos) y 0.93 (54 especies y N
= 331) para el BMM y VS, respectivamente. Las diferencias en la Ĉn de cada sitio están dadas principalmente por el valor diferencial entre la riqueza y
abundancia de especies registradas en cada
tipo cobertura. Es decir, en la curva de acumulación de especies
construida para la cobertura de VS, se requirió
un mayor número de extrapolaciones para
llegar a la asíntota y alcanzar el 100 % de la Ĉn
(Figura 3). Esto indica que se debieron haber registrado un total de
58 especies, es decir, 4 especies más de las avistadas durante el trabajo de
campo. Esto sucede al dividir 100 (que es el porcentaje máximo) entre 93 (valor de Ĉn) y multiplicarlo por 54 especies. En tanto que, en el BMM, se debieron registrar 3
especies más usando el mismo cálculo (100/97 x 89) lo que da un valor de 92 especies.
En el análisis de
comparación de los índices del número efectivo de especies del orden q0,
q1 y q2, se presentaron diferencias
significativas entre las dos coberturas de muestreo de BMM y VS. Esto indica que presentaron una riqueza de especies
(q0 =
54 spp en VS, y 89 spp en BMM); especies comunes, es decir, que tuvieron una frecuencia mayor al
promedio en el hábitat (q1 = 24 spp
en VS, y 41 spp en BMM) y especies muy abundantes, aquellas que están muy por encima del
promedio (q2 = 14 spp en VS, y 25 spp en BMM), significativamente
diferentes a un alfa de 0.05 entre coberturas de muestreo, ya que no se traslapan
los intervalos de confianza calculados al 95 % de confiabilidad para cada
cobertura (Figura 4).
La prueba de
Shapiro-Wilk indicó que ambas muestras no
provienen de una población normalmente
distribuida, con un valor de P <
0.05 (BMM: n = 89, media = 10.29, DE = 16.31, Lambda de Wilk
= 0.62, punilateral D = < 0.000 1; VS:
n = 54, media = 6.13, DE = 10.13, Lambda de
Wilk = 0.57, p-unilateral D = < 0.000 1).
Esto fue consistente con la prueba de bondad de ajuste de Kolmogorov,
que muestra la desigualdad de varianzas en los datos de la comunidad de aves
registrada, ya que el valor de P fue menor a 0.05 (BMM: ajuste de Chi Cuadrado
= 3, v = 10, n = 89, D = 0.32, P = < 0.000 1; VS: ajuste de Chi
Cuadrado = 3, v = 6, n = 54, D = 0.20, P =
0.028 1). En este sentido, las
diferencias registradas en la comunidad
de aves entre el BMM y VS, se deben a la diferencia entre la riqueza y
abundancia de especies (Kruskal-Wallis,
medianas de BMM = 3; medianas de VS = 2; H = 3.47, P = 0.057).
La riqueza de aves registrada en Finca La Pastoría representa
el 9 % de la diversidad de la avifauna de México (Navarro-Sigüenza y col.,
2014) y el 14.2 % de las aves registradas para el estado de Veracruz
(Montejo-Díaz y McAndrews,
2006), por lo que se infiere que
el sitio aún cuenta con una proporción
elevada de aves dependientes de recursos que provee el hábitat, tomando en
consideración que dicha área está conformada por una porción de vegetación
secundaria y otra porción de BMM. La Figura 5 muestra algunos de los ejemplares
observados en el lugar de estudio.
Navarro-Sigüenza y col. (2014) estimaron que la riqueza de
aves asciende a 551 especies en los BMM de todo México. En otras regiones del
país, como el noreste de Hidalgo, que cuenta
con presencia de BMM con buena condición de conservación, se han
registrado hasta 181 especies de aves (Martínez-Mora-les, 2007). Por lo que,
podría decirse que, las 100 especies de aves registradas en Finca La Pastoría
equivalen a más del 50 % de la avifauna reportada para los BMM del noreste de
Hidalgo (Martínez-Morales, 2007) y el 18 % de aves registradas para todos los
BMM de México, según lo reportado por Navarro-Sigüenza y col. (2014). Dichas
variaciones registradas en la riqueza avifaunística
en este y otros estudios realizados en BMM, se deben a factores relacionados
con el riesgo de extinción de las especies, su tipo de endemismo, su estatus de
conservación, la disponibilidad de recursos de hábitat (disponibilidad de áreas
de anidación y alimentación, fuentes de agua disponible, protección ante
depredadores), características de la matriz antrópica, ubicación geográfica y
el estado de conservación del BMM, que pueden
generar cambios en la riqueza de la avifauna (Caballero-Cruz y col.,
2020).
En este
estudio se observó que la comunidad de aves estuvo ligada al tipo de cobertura
de vegetación de BMM; es decir, la respuesta
de la comunidad de aves se registró a partir de una mayor riqueza y
abundancia en la cobertura del BMM, ya que en
la vegetación primaria existen más recursos de hábitat para aves (Ugalde-Lezama y col., 2022). Esto explica
que 89 especies y 916 individuos de aves se registraron con mayor frecuencia en el BMM y 54 especies y
331 individuos en la VS. Las diferencias estadísticas
reportadas por las pruebas de Shapiro-Wilk, de Kolmogorov
y Kruskal-Wallis se deben a las variaciones ecológicas, debidas al
comportamiento en la distribución y la presencia de aves en las diferentes coberturas de hábitat evaluadas,
aunado a la presencia de disturbios, principalmente
antrópicos, que afectan la dinámica y
nivel de organización de la comunidad avifaunística,
y a la distribución de recursos de hábitat
específicos que las aves encuentran en cada tipo de vegetación (Schondube y col., 2018).
Se encontró una asociación entre la cobertura de
la vegetación estudiada con los requerimientos
alimenticios de las aves. Al asociar el tipo de alimentación con la
vegetación, se obtuvo un mayor número de registros
de especies insectívoras y frugívoras asociadas
al BMM, además, se reportaron especies nectarívoras solo en ese sitio,
posiblemente porque hay mayor disponibilidad de recursos como insectos, frutos
y flores, comparado con los registros en VS, donde fueron menores. Asimismo, un mayor número de registros
de especies residentes, especies no endémicas
y migratorias de invierno, hicieron mayor
uso de la cobertura de BMM que la de
VS, por lo que las acciones de conservación
del bosque deben ser prioritarias
para el manejo de la avifauna y otros grupos biológicos, como los
murciélagos, asociados al ambiente de
esta misma localidad, y que presentan
similitud en el comportamiento de la
diversidad (Cerón-Hernández y col.,
2022).
El número
de especies compartidas fue de 43 entre BMM y VS en Finca La Pastoría, es decir, dichas aves, aunque propiamente no
son exclusivas del BMM o de VS, comparten recursos
de hábitat en ambas coberturas de vegetación. Sin embargo, las especies
generalistas, que no les “importa” el tipo
de ambiente para alimentarse, anidar o
reproducirse, usaron de manera diferencial ambas coberturas. Por un
lado, ello podría ser un indicador de un proceso de adaptación de las aves a
este paisaje heterogéneo con intervención humana constante (Ruelas-Inzunza y
Aguilar-Rodríguez, 2010), pero por otro lado, es posible que las aves con
nichos exclusivos de BMM, como las que
requieren las especies endémicas, se encuentren diezmando o reduciendo
en tamaño poblacional (Caballero-Cruz y col., 2020),
y en determinado plazo ocurra una extinción local de las poblaciones del
Vireo griseus
(complex griseus),
una especie de ave endémica del que solo se tenían 2 registros de presencia en el municipio de Huatusco hasta el
año 2015 (Naturalista, 2022) y en este
estudio, se reporta la tercera localidad de presencia, en 2018, de la especie
para el municipio en VS. Las 10 especies de aves registradas en la localidad
del presente trabajo, que se
encuentran listadas en la categoría de riesgo de extinción, de acuerdo a la NOM-059-SEMARNAT- 2010, debido a que
presentan tamaños poblacionales bajos y rangos de distribución restringidos,
aún encuentran recursos de hábitat en ambas coberturas de vegetación
en Finca La Pastoría, por lo que realizar prácticas de manejo agroecológico
podría coadyuvar a mantener los recursos de hábitat para estas especies y así
evitar su extinción poblacional local.
La
comunidad de la avifauna registrada en el BMM
y VS de Finca La Pastoría, Huatusco, Veracruz, puede conservarse
mediante el fomento del aviturismo en el área de
estudio (Alcántara-Salinas y col., 2018).
Además, estas áreas pueden certificarse bajo el esquema de Unidad para
la Conservación, Manejo y Aprovechamiento Sustentable de la Vida Silvestre
(UMA) de acuerdo con el Instituto Nacional de Ecología (INE, 1997) o Área
Destinada Voluntariamente a la Conservación
(ADVC) de acuerdo con la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas
(CONANP, 2019), donde los propietarios pueden hacer un aprovechamiento sustentable
de los recursos naturales mediante planificación de distintas actividades encaminadas a la conservación a largo plazo.
CONCLUSIONES
En
este estudio, de las 100 especies registradas, Psilorhinus
morio (18 individuos en VS y 98 en BMM), Myadestes occidentalis
(22 en VS y 82 en BMM), Pionus senilis (41 en VS y 53 en BMM), Patagioenas
flavirostris (6 en VS y 48 en BMM) y Leptotila verreauxi
(9 en VS y 37 en BMM) fueron las aves más abundantes en el área. La
cobertura de BMM reportó la mayor riqueza y abundancia de aves. El tipo de
alimentación, anidación, apareamiento y biología en general,
pareció influir en su distribución por tipo
hábitat, por lo que es recomendable
desarrollar estrategias de conservación de las poblaciones y de manejo
para su hábitat, ya que además, la zona de
estudio permite la protección de 10 especies de aves bajo algún tipo de
estatus en la NOM-059-SEMARNAT-2010. El área
presenta potencial para desarrollar actividades como el aviturismo que coadyuven a su conservación y estudio.
AGRADECIMIENTOS
A
Finca La Pastoría por su apoyo en el desarrollo de este estudio. Agradecemos a
los árbitros anónimos y al editor, quienes con sus
recomendaciones, mejoraron la estructura del manuscrito. A Luis David Pérez
Gracida por su apoyo en la elaboración del mapa del área de estudio.
Referencias
Aguilar, A. E., Lascano, S. L., Chiriboga, C. E., Villacís,
J. E. y Rivera, W. E. P. (2017). Diversidad de aves en cercas vivas y potreros
del trópico húmedo del Ecuador. Boletín Técnico, Serie Zoológica. 13:
12-13.
Alcántara-Salinas, G., Rivera-Hernández,
J. E., Calderón-Parra, J. R., Santos-Martínez, M. L., Pérez-Sato, J. A., Román-Hernández, D. … y
Salazar-Ortiz, J. (2018). El monitoreo comunitario de aves en la región
de Las Altas Montañas de Veracruz, México: hacia un aviturismo
comunitario. Agroproductividad. 11(6):
31-38.
Barbosa, R. A. P., Teixeira, D. C., Albino, A. M.,
do-Nascimento, W. D. S. P., da-Silva-Dutra, R. S., de-Sousa, A. A., ..., and da-Cruz-Prestes, A. L.
(2021). First record of Fulvous
Whistling-duck, Dendrocygna
bicolor (Vieillot,
1816) (Anseriformes, Anatidae), in the Rondônia state, Brazil. Check List. 17(5): 1261-1264.
Caballero-Cruz, P., Vargas-Noguez, G.
y Ortiz-Pulido, R. (2020). Especies de aves en riesgo en el bosque mesófilo de
montaña en cinco AICA de la Sierra Madre Oriental, México. Huitzil Revista
Mexicana de Ornitología. 21(1): e-490.
Carvajal-Hernández, C. I., Krömer, T. y Vázquez-Torres, M. (2014). Riqueza y
composición florís-tica de pteridobiontes
en bosque mesófilo de montaña y ambientes asociados en el centro de Veracruz,
México. Revista Mexicana de Biodiversidad. 85: 491-501.
Cerón-Hernández, J. A., Serna-Lagunes,
R., Torres-Cantú, G. B., Llarena-Hernández, R. C., Mora-Collado, N. y
García-Martínez, M. Á. (2022). Diversidad, tipos de dieta de murciélagos y su
respuesta a bordes de bosque mesófilo de montaña, Veracruz, México. Ecosistemas
y Recursos Agropecuarios. 9(2): 12.
Chao, A., Gotelli, N. J., Hsieh, T. C., Sander, E. L., Ma, K. H., Colwell,
R. K., and Ellison, A. M. (2014). Rarefaction and
extrapolation with Hill numbers: a framework for sampling and estimation in
species diversity studies. Ecological Monograph. 84(1): 45-67.
Chao, A. and Jost,
L. (2012). Coverage based rarefaction and extrapolation: standardizing samples
by completeness rather than size. Ecology. 93(12): 2533-2547.
Chao, A., Ma, K. H., and Hsieh, T. C.
(2016). iNEXT (iNterpolation and EXTrapolation) Online: Software for Interpolation
and Extrapolation of Species Diversity. Program and User’s Guide published at. [En línea].
Disponible en: http://chao.stat.nthu.edu.tw/wordpress/software_download/. Fecha de consulta:
5 de febrero de 2022.
Chao, A. and Shen, T. J. (2003). Nonparametric estimation of Shannon’s index of diversity when there are
unseen species in sample. Environmental and Ecological Statistics.
10:429-433.
Chesser, R. T., Billerman, S. M., Burns, K. J., Cicero,
C., Dunn, J. L., Hernández-Baños, B. E., …, and
Winker. K. (2021). Check-list of North American birds(online). American Ornithological Society. [En línea]. Disponible
en: http://checklist.aou.org/taxa.
Fecha de consulta: 12 de julio de 2022.
CONABIO, Comisión Nacional para el
Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (2010). El bosque mesófilo de montaña.
En A. T. Toledo (Ed.), El Bosque Mesófilo de Montaña en México: Amenazas y
oportunidades para su conservación y manejo sostenible (pp. 15-17). México
D.F.: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.
CONANP, Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (2019). Áreas Destinadas Volunta-riamente a la Conservación - Comisión Nacional
de Áreas Naturales Protegidas. [En línea]. Disponible en:
https://advc.conanp.gob.mx/sample-page/. Fecha de consulta: 11 de julio de
2021.
Cruz-Angón, A., Sillett,
T. S., and Greenberg, R. (2008). An experimental
study of habitat selection by birds in a coffee plantation. Ecology. 89(4):
921-927.
Cumming, G.,
Fidler, F., and Vaux, D.L. (2007). Error bars in
experimental biology. The Journal of Cell Biology. 177(1): 7-11.
Di-Rienzo,
J. A., Balzarini, M. G., Gonzalez, L. A., Tablada, E. M., Casanoves, F. y
Robledo, C. W. (2021). InfoStat, versión
2021: manual del usuario. Grupo InfoStat, FCA,
Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. [En línea]. Disponible en: https://www.infostat.com.ar/.
Fecha de consulta: 12 de julio de 2022.
Dunn, J. and Alderfer, J. (2017). National
Geographic field guide to the birds of North America
(Seventh edition). National Geographic Society. Washington, DC, EUA.
Escalante, P., Sada, A. M. y Robles-Gil, J. (2014). Listado
de nombres comunes de las aves en México. Instituto de Biología, Universidad
Nacional Autónoma de México, en Sociedad para el Estudio y Conservación de
las Aves en México AC (CIPAMEX). [En línea]. Disponible en: http://dx.doi.org/10.22201/ib.9786070251825e.2014.
Fecha de consulta: 16 de junio de 2022.
Ferguson, J. and Christie, D. (2005).
Raptors of the World: A field guide. London, UK: Princeton Field Guides. Helm Publishing Ltd, Princeton
University Press, Princeton, NJ. 320 Pp.
FMCN, Fondo Mexicano para la Conservación de la Naturaleza
/CONAFOR, Comisión Nacional Forestal / USAID, Agencia de los Estados Unidos
para el Desarrollo Internacional y USFS, Servicio Forestal de los Estados
Unidos (2018). Manual para muestrear la fauna en bosques, selvas, zonas áridas
y semiáridas. BIOCOMUNI-Monitoreo Comunitario de la Biodiversidad-, una guía
para núcleos agrarios, Comisión Nacional Forestal-Fondo Mexicano para la
Conservación de la Naturaleza, México. [En línea]. Disponible en: http://biocomuni.mx/descargas/.
Fecha de consulta: 12 de julio de 2022.
González-García, F. y Gómez-de-Silva, H. (2002).
Especies endémicas: riqueza, patrones de distribución y retos para su
conservación. En H. Gómez-de-Silva y A.
Oliveras-de-Ita (Eds.), Conservación de aves:
experiencias en México (pp. 151-194). México: CIPAMEX, National Fish and Wildlife
Foundation. CONABIO.
Gotelli, N. J. and Colwell, R. K. (2001). Quantifying biodiversity: procedures
and pitfalls in the measurement and comparison of species richness. Ecology Letters. 4(4):
379-391.
Gual-Díaz, M. y Rendón-Correa, A. (2017). Los bosques
mesófilos de montaña de México. Agro Productividad.
10(1): 3-9.
Hernández-Ladrón-De-Guevara, I., Rojas-Soto, O. R.,
López-Barrera, F., Puebla-Olivares, F. y Díaz-Castelazo,
C. (2012). Dispersión de semillas por aves en un paisaje de bosque mesófilo en el centro de Veracruz,
México: su papel en la restauración pasiva. Revista Chilena de Historia
Natural. 85(1): 89-100.
Hill, M. O.
(1973). Diversity and evenness: A unifying
notation and its consequences. Ecology. 54(2): 427-432.
Howell, S. N. G. and Webb, S. (1995).
A Guide to the Birds of Mexico and
Northern Central America. New York: Oxford University
Press. 1010 Pp.
INE, Instituto Nacional de Ecología (1997). Programa de
conservación de la vida silvestre y diversificación productiva en el sector
rural 1997-2000, en Instituto
Nacional de Ecología- SEMARNAP. México. D.F. [En línea].
Disponible en: http://www2.inecc.gob.mx/publicaciones2/libros/136/instrum.html.
Fecha de consulta: 12 de febrero de 2022.
INEGI, Instituto Nacional de Estadística y Geografía (2005).
Serie III de uso de suelo y vegetación. Cartografía escala 1:250 000. [En
línea]. Disponible en: http://www.conabio.gob.mx/informacion/metadata/gis/usv250ks3gw.xml?_httpcache=yes&_xsl=/db/metadata/xsl/fgdc_html.xsl&_indent=no.
Fecha
de consulta: 12 de febrero de 2022.
Jost,
L. (2006). Entropy and diversity.
Oikos. 113:
363-375.
López-Mejía, M., Moreno, C. E., Sánchez-Rojas, G. y
Rojas-Martínez, A. (2017). Comparación de dos métodos para analizar la
proporción de riqueza de especies entre comunidades: un ejemplo con murciélagos
de selvas y hábitats modificados. Revista Mexicana de Biodiversidad.
88(2017): 183-191.
Martínez-Morales, M. A. (2007). Avifauna
del bosque mesófilo de montaña del noreste de Hidalgo, México. Revista
Mexicana de Biodiversidad. 78(1): 149-162.
Montejo-Díaz, J. y McAndrews, A.
(2006). Listado de las aves de Veracruz, México/Check-list
of the Birds
of Veracruz, México, en Boletín de Divulgación No.
1/Outreach Bulletin No. 1.
Endémicos Insulares, A.C. Veracruz, Veracruz, México. [En línea].
Disponible en: https://www.birdlist.org/nam/mexico/veracruz/veracruz.htm.
Fecha de consulta: 12 de febrero de 2022.
Naturalista (2022). Vireo ojos
blancos (Vireo griseus).
[En línea]. Disponible en: https://www.naturalista.mx/taxa/17408-Vireo-griseus.
Fecha de consulta: 12 de febrero de 2022.
Navarro-Sigüenza, A., Rebón-Gallardo, M., Gordillo-Martínez, A.,
Townsend-Peterson, A., Berlanga-García, H. y Sánchez-González, L. (2014).
Biodiversidad de aves en México. Revista Mexicana de Biodiversidad. 85(56):
476-495.
Ortiz, J. y Florescano, E. (2010). Vegetación y Uso de Suelo
de Veracruz. En Ellis, E. A. y M. Martínez Bello (Eds.), Atlas del
Patrimonio Natural, Histórico y Cultural del Estado de Veracruz (Tomo 1,
Patrimonio Natural) (pp. 203-226). Xalapa, Veracruz: Comisión para la
Conmemoración del Bicentenario de la Independencia Nacional y del Centenario de
la Revolución Mexicana.
Partida-Sedas, S., Cabal-Prieto, A., Sánchez-Arellano, L. y Muñoz-Torres, J. P. (2017). Análisis
de la reducción estructural del bosque mesófilo de montaña en Huatusco,
Veracruz, México. Agro Productividad. 10: 66-73.
Peterson, R. T. y Chalif,
E. L. (1989). Aves de México. Guía de campo. Editorial Diana. México,
D.F.
Ralph, C. J., Geupel, G. R., Pyle, P., Martin, T. E., Desante,
D. F., and Milla, B. (1996). General Technical Report, Pacific
Southwest Research Station, Forest Service,
in Department of Agriculture. Albany,
C. A., U.S.A. [En línea]. Disponible en: https://www.avesdecostarica.org/uploads/7/0/1/0/70104897/manual_de_metodos.pdf.
Fecha de consulta: 12 de febrero de 2002.
Ridgely, R. S., Allnutt,
T. F., Brooks, T., McNicol, D. K., Mehlman, D. W., Young, B. E., and Zook, J.
R. (2005). Digital distribution maps of the birds of the western hemisphere,
version 2.1, in Nature Serve. [En línea]. Disponible
en: http://avesmx.conabio.gob.mx/Mapa.html.
Fecha de consulta: 26 de junio de 2021.
Romero-Díaz, C., Ugalde-Lezama, S., Valdez-Hernández, J., Tarango-Arámbula,
L., Olmos-Oropeza, G. y García-Núñez, R. (2022). Ecología trófica de aves insectívoras en sistemas agroforestales y Bosque Mesófilo
de Montaña. Abanico Veterinario. 12: 1-17.
Rueda-Hernández, R., MacGregor-Fors,
I., and Renton, K. (2015). Shifts in resident bird communities
associated with cloud forest patch size in Central Veracruz, Mexico. Avian Conservation
and Ecology. 10(2): 2.
Ruelas-Inzunza, E. y Aguilar-Rodríguez, S. H. (2010). La
avifauna urbana del parque ecológico Macuiltépetl en
Xalapa, Veracruz, México. Ornitología Neotropical. 21: 87-103.
Schondube, J. E.,
Chávez-Zichinelli, C., Lindig-Cisneros,
R., López-Muñoz, E. C., MacGregor-Fors, I., Maya-Elizarrarás, E., … y
Tapia-Harris, C. (2018). Aves en paisajes modificados por actividades humanas.
En A. Ramírez-Bautista y R. Pineda-López (Eds.). Ecología
y Conservación de Fauna en Ambientes Antropizados (pp. 207-232). Querétaro, México:
Universidad Autónoma de Querétaro.
SEMARNAT, Secretaría de Medio Ambiente y
Recursos
Naturales (2010). Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010. Protección
Ambiental – Especies Nativas de México de Flora y Fauna Silvestres – Categorías
de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio – lista de
especies en riesgo, en Diario Oficial de la Federación. [En línea].
Disponible en: http://dof.gob.mx/nota_detalle.php?codigo=5173091&fecha=30/12/2010.
Fecha de consulta: 12 de febrero de 2022.
Sibley, D. A. (2001). The
Sibley Guide to Birds. Alfred A. Knopf.
New York. E.U. 598 Pp.
Tejeda-Cruz, C. y Gordon, C. (2008). Aves. En R. H. Manson
(Ed.), Agroecosistemas cafetaleros de Veracruz: biodiversidad, manejo y
conservación (pp. 149-160). Xalapa, Veracruz, México: Instituto de Ecología
A.C.
Tejada, K., González, A., Carty, E.
y Camarena, F. (2023). Abundancia y diversidad de aves playeras en la playa El Agallito,
distrito de Chitré, provincia de Herrera. Tecnociencia. 25(1): 41-62.
The Cornell
Laboratory of Ornithology (2021). Merlin Bird ID. Ithaca, Nueva York, Estados Unidos. [En línea].
Disponible en: https://merlin.allaboutbirds.org/.
Fecha de consulta: 16 de febrero de 2023.
Toledo-Aceves, T. (2017). Regiones prioritarias para la
conservación del bosque mesófilo de montaña. Agro Productividad. 10:
10-13.
Ugalde-Lezama, S., Romero-Díaz, C.,
Tarango-Arámbula, L. A. y García-Núñez, R. M. (2022). Influencia del hábitat en
la diversidad de aves insectívoras en un sistema agroforestal enclavado en un
Bosque Mesófilo de Montaña. CienciaUAT. 16(2): 6-25.
Villaseñor,
J. L. (2017). El bosque húmedo de montaña en el estado de Veracruz, México. Agro
Productividad. 10(1): 19-23.
Williams-Linera,
G., Manson, R. H. e Isunza-Vera, E. (2002). La
fragmentación del bosque mesófilo de montaña y patrones de uso del suelo en la región
oeste de Xalapa, Veracruz, México. Madera y Bosques. 8(1): 73-89.