Dinámica temporal de la infestación por muérdago enano (Arceuthobium globosum y A. vaginatum) en Zoquiapan (Parque Nacional Popocatépetl), México

Temporal dynamics of dwarf mistletoe infestation (Arceuthobium globosum and A. vaginatum) in Zoquiapan (Iztaccíhuatl Popocatépetl National Park), Mexico

 

Mónica Elisa Queijeiro-Bolaños* y Zenón Cano-Santana

 

Autor para correspondencia: mqueijeiro@ciencias.unam.mx / Fecha de recepción: 16 de enero de 2014/ Fecha de aceptación: 21 de enero de 2015.

 

Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Ciencias. Laboratorio de Interacciones y Procesos Ecológicos. Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Av. Universidad 3000, D.F., México, C.P. 04510.

 

RESUMEN

Los muérdagos enanos se encuentran entre los parási­tos forestales que tienen mayor impacto biológico y económico en los bosques templados; sin embargo, se sabe poco acerca de la dinámica temporal de la infestación. El objetivo de este trabajo fue conocer cómo cambia en el tiempo la incidencia de Arceuthobium vaginatum y A. glo­bosum sobre Pinus hartwegii en la región de Zoquiapan, dentro del Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatépetl, México. Durante dos años y medio (noviembre 2008 a mayo 2011) se registró la inciden­cia de muérdago (proporción de árboles infestados), la abundancia de hospederos y la abundancia de pinos menores a 2 m en 24 parce­las de 3 300 m2. Se encontró que la infestación es altamente variable entre fechas, especies y sitios, sin embargo, A. vaginatum mostró una mayor incidencia que A. globosum (Z = 44.09, P < 0.0001). Asimismo, la ocurrencia de incendios y la tala parecen haber afectado la inciden­cia de los muérdagos, e incluso, en algunos casos, se observaron rebrotes severos. La incidencia de A. vaginatum tuvo una correlación negativa con la abundancia de pinos menores a 2 m (rs = - 0.414, P < 0.05), por lo que esta especie pudo estar afectando el recluta­miento de individuos juveniles, mientras A. globosum no mostró una correlación significativa. Es necesario tomar en cuenta los sucesos estocásticos (como incen­dios) en los planes de manejo del muérdago enano, para mejorar la conservación de los recursos forestales.

 

PALABRAS CLAVE: muérdago enano, Pinus hartwegii, Zoquiapan, infestación, incidencia.

 

ABSTRACT

Dwarf mistletoes are forest para­sites of great impact on temperate forests, both at the biological and the economical level; however, little is known about the temporal dynamics of their infestation. The aim of this study was to know how the incidences of Arceuthobium vaginatum and A. globosum change through time in the Zoquiapan region, inthe Iztaccíhuatl Popocaté­petl National Park, Mexico. For two and a half years (november 2008 to may 2011), it was registered the incidence of dwarf mistletoe (pro­portion of infected trees), hosts abundance, and the abundance of pines smaller than 2 m in height on 24 plots of 3 300 m2. It was found that infestation dynamics varies greatly, between species and plots, and that A. vaginatum showed a greater incidence than A. globo-sum (Z = 44.09, P < 0.000 1). Also, the occurrence of fires and logging apparently affected the mistletoe incidence, and even, in some cases, mistletoe regrowth was observed. The incidence of A. vaginatum had a negative correlation with small pines abundance (rs = - 0.414, P < 0.05), which could be indicating that there is a negative effect on sapling recruitment. It is necessary to incorporate the occurrence of stochastic phenomena (like fires) to dwarf mistletoe management programs, to improve the conser­vation of forest resources.

KEYWORDS: dwarf mistletoe, Pinus hartwegii, Zoquiapan, infestation, incidence.

INTRODUCCIÓN

Los muérdagos enanos (Arceutho­bium spp., Santalales: Viscaceae) son plantas hemiparásitas, que desarrollan una estructura espe­cializada llamada haustorio, por medio de la cual obtienen sus nutrientes minerales, agua y parte de sus fotosintatos (> 70 %) a partir del sistema vascular de su hospedero (Press y Phoenix, 2005).

 

Esta característica hace que los muérdagos enanos sean sujetos de estudio sumamente intere­santes, ya que afectan a árboles de interés forestal (Heide-Jorgensen, 2008; Rist y col., 2008), aunado al hecho de que pueden mantener una asociación estrecha con otros organismos, como aves, mamíferos y artrópodos (Watson y Herring, 2012). En México tienen una amplia distribución en los bosques templados (Cibrián y col., 2007), parasitando particularmente gimnospermas, considerándose al país como un centro de diver­sidad al presentar 21 especies del género (Hawksworth y Wiens, 1996; Mathiasen y col., 2008).

 

A diferencia de otras especies de muérdago, que son dispersados por aves (Aukema, 2003; Mathiasen y col., 2008), los muérdagos enanos tienen una dispersión de tipo explosiva, en la cual las semillas son disparadas a gran velocidad por el efecto de una presión hidrostática dentro del fruto (Hawksworth y Wiens, 1996). Si la semilla alcanza un sitio seguro para la germinación, como son las ramas y grietas de la corteza del fuste del hospedero, se desarrolla el apresorio, que es la estructura que penetra hacia los haces vasculares del hospedero, y posteriormente comienza la for­mación del haustorio y la conexión con el xilema (Musselman y Press, 1995; Hawksworth y Wiens, 1996). De forma que, para la propagación de la infestación, es necesario que haya hospederos adecuados cer­canos al árbol fuente, y que éstos posean una copa amplia capaz de interceptar las semillas; mientras que los eventos de intensificación de la infestación están dados por la reinfección del hospedero (Shaw y col., 2005). Debido a que la dis­tancia de dispersión no supera los 14 m a 15 m (Robinson y Geils, 2006), y a que existen barreras físicas, como los árboles no susceptibles a la infec­ción (Shaw y col., 2005), es común que se creen zonas de infección  donde los muérdagos se concen­tran en pocos árboles vecinos.

 

Los muérdagos enanos pueden tener un impacto imperceptible sobre el hospedero cuando la severi­dad (número de parásitos por hospedero) es baja; sin embargo, cuando esta variable tiene valores altos, el hospedero sufre un decre­mento en crecimiento, fecundidad y supervivencia (Press y Phoenix, 2005; Mathiasen y col., 2008). Esto lleva a pérdidas significativas de aproximadamente 2 millones de m3 en la producción anual de madera en rollo a nivel nacional.

 

Los parques nacionales no están exentos de la infestación por muérdago enano, ya que muchos de éstos concentran grandes masas de bosques templados. El Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatépetl (PNIP), contemplando toda sus regiones, comprende un gradiente altitudinal entre los 3 000 m y los 5 480 m, por lo que es una zona geomorfológicamente compleja donde predominan los climas fríos (DOF, 2013). Por la confluencia de las zonas biogeográficas neár­tica y neotropical, presenta una gran diversidad biológica donde dominan los bosques de coníferas de alta montaña, con una domi­nancia de Pinus hartwegii, entre otras especies de gimnospermas (Rzedowski, 2006; DOF, 2013). En esta zona se encuentran dos especies de muérdago enano parasitando a P. hartwegii: Arceu­thobium globosum y A. vaginatum, con incidencias entre el 3 % y el 77 % por alguna de estas dos espe­cies (Hernández-Benítez y col., 2005; Queijeiro-Bolaños y col., 2011; 2013). Aún más, existen evidencias de que los disturbios antropogé­nicos como son los incendios, la tala, la ganadería y los tiraderos de basura, afectan la incidencia de muérdago en esta zona (Queijeiro­-Bolaños y col., 2013).

 

A pesar de que se han realizado estudios acerca del efecto del muérdago sobre el crecimiento del hospedero y su relación con la severidad de la infestación (Geils y Hawksworth, 2002), en general existen pocos estudios sobre la infestación por Arceu­thobium, y en el caso particular de la dinámica de la infestación no se cuenta con trabajos al respecto. En México se han realizado princi­palmente estudios sobre el estado sanitario en los bosques templa­dos, además del reconocimiento de las variables que influyen sobre la infestación (Musalem y Solís, 2000; Ramírez-Dávila y Porcayo-Camargo, 2010; Clark-Tapia y col., 2011). Para el PNIP, se ha registrado que la infestación está asociada positi­vamente a la altura y la cobertura de los pinos (Arriaga y col., 1988; Hernández-Benítez y col., 2005), además de que se asocia a las características topológicas de los sitios, como la altitud y la pendiente (Queijeiro-Bolaños y col., 2013), y que la infestación muestra ciertos patrones de agregación (Queijeiro-Bolaños y col., 2014). Debido a lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue establecer cómo cambia la infestación de dos especies de muérdago enano, A. globosum y A. vaginatum, a través del tiempo, en rodales de P. hartwe­gii dentro del PNIP.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitios y especies de estudio

El estudio se llevó a cabo dentro del Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatépetl (PNIP; Figura 1) en la región que corresponde a Zoquia­pan y el Papayo, Estado de México (19°15-29” N, 98°37-45’ O, 3 200 msnm a 3438 msnm). La vege­tación se compone principalmente por bosques de P. hartwegii y Abies religiosa, aunque también se pueden encontrar bosques mixtos de P. hartwegii con otras especies de Pinus, Quercus, Cupressus, Abies y Alnus. El sotobosque está repre­sentado principalmente por pastos zacatonales como Muhlenbergi robusta y Festuca spp.; además de arbustos, como Senecio spp. y Eupatorium spp., y hierbas, como Lupinus spp. (Obieta y Sarukhán, 1981; DOF, 2013). El clima es templado subhúmedo con lluvias en verano; la temperatura media anual es de 9.7 °C y la precipitación anual de 941 mm, con las lluvias concentradas de junio a septiem­bre (SMN, 2013).

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

En esta zona, P. hartwegii es parasitado por Arceuthobium glo­bosum Hawksworth y Wiens subsp. grandicaule Hawksworth y Wiens y Arceuthobium vaginatum (Will­denow) Presl subsp vaginatum (Figura 2) (Queijeiro-Bolaños y col., 2013). A. globosum es un arbusto que mide de 18 cm a 70 cm de largo, sus tallos son de color amarillo verdoso; presenta una antesis entre marzo y abril, y fructifica en agosto. A. vagi­natum mide de 20 cm a 55 cm de largo, sus tallos son de color pardo o negro, tiene una antesis de enero a mayo, y fructifica de julio a noviembre (Hawksworth y Wiens, 1996; Cibrián y col., 2007).

 

 

Obtención de datos

Se seleccionaron 24 parcelas per­manentes de 60 m x 55 m, que tuvieran una clara dominancia de Pinus hartwegii (Tabla 1). Se con­sideró que 24 parcelas de 3 300 m2 son una muestra representativa y manejable para realizar censos en distintas fechas. Dentro de cada parcela se muestrearon cuatro transectos de 60 m × 10 m, método comúnmente usado en censos forestales (Muir y Moody, 2002), dejando 5 m de separación entre sí. En cada transecto se tomaron los siguientes datos cada seis meses, por dos años y medio (noviembre 2008 a mayo 2011): total de indi­viduos de P. hartwegii mayores y menores a 2 m, número de árboles infestados por A. globosum o por A. vaginatum, y número de árboles no hospederos. Debido a que los individuos de P. hartwegii menores a 2 m tienen una baja probabilidad de ser infestados (Hernández-Benítez y col., 2005), sólo se contabilizó la infestación en los individuos mayores a dicha talla. A pesar de que un solo árbol puede presentar co-infestación por las dos especies, se contabilizó de manera individual cada especie para cumplir con el objetivo de conocer la dinámica para cada una.

 

Análisis de datos

Se calculó la incidencia (propor­ción de individuos infestados) de A. globosum y de A. vaginatum en cada parcela, para cada una de las fechas de muestreo. Asimismo, se calculó la incidencia promedio de cada especie para cada fecha de muestreo y se obtuvo la inciden­cia general que incluye todas las fechas en conjunto. Para explorar las diferencias entre las proporciones de árboles infestados por cada especie de muérdago, se realizó una prueba de hipótesis para la diferencia entre dos proporciones (Z), tanto para cada temporada, como para todo el período en conjunto. Al tratarse de datos no independientes, se aplicó la cor­rección de Bonferroni, donde el nivel de significancia se ajusta como α/n, donde n se refiere al número de comparaciones realizadas (Zar, 2010). Adicional­mente, para saber si hay relación entre la infestación por muérdago y el reclutamiento de árboles juve­niles, se hizo una correlación de Spearman (rs), entre el porcentaje de árboles infestados por cada especie de muérdago y la abun­dancia de pinos menores a 2 m.

 

RESULTADOS

La incidencia de las dos especies de muérdago enano fue sumamente variable entre parcelas y fechas de muestreo; sólo una parcela estuvo libre de infestación, mientras que en el resto se encontró a A. vaginatum; y A. globosum sólo se presentó en nueve de éstas (Tablas 1 y 2). A. vaginatum disminuyó su inci­dencia a lo largo del tiempo (de 0.30 a 0.22; Figura 3), mientras que A. glo­bosum tuvo una temporada donde su incidencia se incrementó (noviembre 2008 a mayo 2009); sin embargo, ésta decreció durante el último año de muestreo (mayo 2010 a mayo 2011; Figura 3). En la incidencia promedio, considerando todas las temporadas y parcelas, fue siempre significativa­mente mayor la de A. vaginatum que la de A. globosum (Z = 44.09, P < 0.0001).

 

No se observa un patrón general de crecimiento o decrecimiento de la incidencia para cada parcela individual; aparentemente los cambios están influidos por procesos estocásticos, tales como incendios y/o tala, los cuales fueron eventos inesperados durante el transcurso de la investigación (Figura 4). Aunque no es posible distinguir una ten­dencia general en cuanto a estos disturbios, en la mayoría de los casos, donde la incidencia decrece, se asocia a un evento de tala de pinos, ya sea remoción de árboles, poda de ramas o apertura de brechas/caminos (Figura 4).

 

La frecuencia de pinos por parcela, tanto de individuos menores como mayores a 2 m, fluctuó a lo largo del tiempo. El porcentaje de árboles infectados por A. globosum no pre­sentó una correlación significativa con el número de árboles menores a 2 m (rs = 0.196, P > 0.05); en cambio, el porcentaje de árboles infestados por A. vaginatum presentó una correlación significativa y negativa con la frecuencia de árboles menores a 2 m (rs = - 0.414, P < 0.05; Figura 5).

 

 

DISCUSIÓN

La incidencia de A. vaginatum pareció disminuir, mientras que la de A. glo­bosum creció o decreció según la emporada en el periodo de estudio; puede ser una respuesta a eventos estocásticos propios de la dinámica del bosque, debido a sucesos natu­rales (incendios) o antropogénicos (remoción de árboles, poda de ramas y apertura de nuevos caminos, así como incendios provocados). Esto sugiere que los muérdagos enanos representan un sistema muy variable y que son sensibles a las fluctuaciones de las actividades antropogénicas. Asimismo, revela que en general la incidencia no se está incrementando, por lo cual no representarían una amenaza para los recursos fores­tales de esta zona, al menos por el momento. Más aún, las incidencias de estas especies de muérdago están dentro del intervalo reportado para éstas y otras especies, que va desde 1.8  % hasta 77  % (Hernández-Benítez y col., 2005; Ramírez-Dávila y Porcayo-Camargo, 2010; Sarang­zai y col., 2010), mostrando que la infestación sigue el mismo patrón.

 

Existe poca información científica sobre la fluctuación temporal de la incidencia de especies de muérdago y, en específico de muérdago enano (Arceuthobium globosum y A. vaginatum). Reid y Smith (2000), monitorearon la dinámica de Amyema preissii en el norte de Aus­tralia por cinco años, durante los cuales observaron fluctuaciones en la infestación entre 11 % y 46 %; sin embargo, esto sucedió después de un tratamiento de remoción de muérdago, y los árboles presentaron una tasa de reinfección, lo que señala que la infestación por muérdago puede ser muy dinámica a corto plazo.

 

 

Se sabe que los muérdagos en general (Loranthaceae y Viscaceae), responden a las presiones ambien­tales (Hawksworth y Wiens, 1996; Mathiasen y col., 2008). Algunos estudios reportan que el muérdago tiende a incrementar su abundan­cia con el disturbio antropogénico, y generalmente están enfocados a que la fragmentación deja pocos sitios de percha y anidación para aves dispersoras de muérdago, ocasionando la formación de centros de infección en los árboles remanentes (Burguess y col., 2006; Kelly y col., 2008; Bowen y col., 2009; MacRaild y col., 2010). Aunque no está claro aún para el caso de la tala, se ha visto que la disminución en la densidad de hospederos puede favorecer la infestación en los árboles remanentes (Donohue, 1995; Queijeiro-Bolaños y col., 2013), ya que los muérdagos reciben una mayor incidencia de luz, la cual es necesariaparalaproducción de estructuras vegetativas y repro­ductivas, además que se aumenta la probabilidad de infestación en los árboles remanentes (Bickford y col., 2005). Además, los pinos hospederos experimentan menos competencia por recursos al tener una menor can­tidad de árboles vecinos, derivando por lo tanto, una mayor cantidad de recursos hacia las hemiparási­tas (Bickford y col., 2005). En el otro extremo, la poda desmedida no sólo puede reducir la infestación sino que afecta el desempeño de los hospede­ros (Endara-Agramont y col., 2012).

 

En el presente estudio, la presen­cia de incendios parece haber afectado también la incidencia de muérdago enano. Se ha reportado que los incendios controlados pueden ser una forma de manejo efectiva del muérdago enano (Kipfmueller y Baker, 1998), ya que los hospederos son resis­tentes a los incendios, mientras que los muérdagos son muy sensibles a éstos (Kipfmueller y Baker, 1998; Rodríguez-Trejo y col., 2004). Sin embargo, las evidencias de otros estu­dios son contradictorias. Por ejemplo, Hessburg y col. (2008), sostienen que tratamientos experimentales de aclareo e incendios prescritos no disminuyeron la severidad del muérdago de manera significativa. Como se puede ver en este estudio, en algunas parcelas, después de los incendios, la incidencia decreció. Más aún, la relación entre muérda­gos e incendios es compleja, ya que las hemiparásitas afectan la cantidad y tipo de material combustible en el bosque, al incrementar la cantidad de material inflamable (Stanton y Hadley, 2010).

 

En este estudio, tanto la tala como los incendios se presentaron en temporadas seguidas o incluso en la misma temporada, lo que afectó en gran medida la incidencia. Aunque en las parcelas estudiadas no se observó algún efecto negativo de los disturbios sobre la mortalidad de los hospederos, se sabe que si éstos son muy intensos pueden diezmar las poblaciones de pinos (DOF, 2013). Se ha reportado, por ejemplo, que en la zona ha disminuido la cobertura vegetal en un 30 %, debido a la tala y otros factores (DOF, 2013), lo cual puede tener como consecuencias a futuro, el cambio en la incidencia de muérdago enano, además de que tiene efectos negativos sobre las poblaciones de P. hartwegii. Aunque existen evidencias previas de que la tala y los incendios tienen una fuerte influencia sobre la incidencia de estas dos especies de muérdago enano (Queijeiro-Bolaños y col., 2013), y al parecer influyen sobre las fluc­tuaciones temporales, es necesario dirigir esfuerzos experimentales para conocer el efecto del disturbio a lo largo del tiempo.

 

El número de individuos de P.hartwegii, en este caso, fluctuó a través del tiempo. En otros estudios se ha visto que se debe a la mor­talidad de los hospederos, ya sea por la infección o por otras causas naturales (Reid y Smith, 2000); sin embargo, en el presente estudio se debió a la remoción o crecimiento de los árboles: cuando la frecuencia de árboles > 2 m decreció, fue debido a la tala y la apertura de caminos. En cambio, el aumento en el número de estos árboles, tal vez se daba por el crecimiento de los árboles menores que ya alcanzaban una talla mayor a los 2 m. Asimismo, el incremento en árboles pequeños pudo deberse al reclutamiento de nuevos individuos. La presencia de A. globosum no está correlacionada con el número de árboles menores a 2m; sin embargo, A. vaginatum si lo está, lo que puede ser un indicador de que en los rodales infestados por esta especie hay un menor reclutamiento de individuos juveniles y que su parasitismo sí tiene efectos sobre la fecundidad del hos­pedero. Es sabido que la infección de muérdago enano reduce el éxito reproductivo de los hospederos, ya que la producción de conos y semillas es afectada, por lo tanto disminuye el reclutamiento (Geils y Hawksworth, 2002). Sin embargo, se necesitan más estudios dirigidos a conocer el efecto del parasitismo por A. vaginatum sobre la fecundidad y la adecuación de P. hartwegii. Cabe señalar que la tala y la poda no fue dirigida a los indi­viduos de esta talla.

 

CONCLUSIONES

La infestación por muérdago enano dentro del Parque Nacional Iztaccíhuatl Popocatépetl (PNIP), no representarían actualmente una amenaza para los rodales de P. hartwegii, ya que la incidencia de la infestación, al menos para el período de estudio, no se incrementó, y las poblaciones de muérdago son reguladas por la dinámica y perturbaciones del bosque. Sin embargo, debe tomarse en cuenta que el disturbio antropogénico puede modificar la infestación, favoreciendo una mayor incidencia y rebrotes severos posteriores. Esto debe ser tomado en cuenta para los planes de manejo y saneamiento forestal dentro del PNIP, para una mejor conservación de sus recursos.

 

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